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風(fēng)信子鹿角珊瑚的胚胎和幼蟲發(fā)育研究

朱潛1，孫楊2，肖業(yè)有3，宋培學(xué)1，錢軍1，李洪武1

(1.海南大學(xué) 海洋學(xué)院,海南 ?？?570228；2.三亞市海洋與漁業(yè)監(jiān)測(cè)中心，海南 三亞 572000；3.海口市海洋環(huán)境監(jiān)測(cè)中心，海南 ?？?570105)

摘要：采集異株風(fēng)信子鹿角珊瑚Acroporahyacinthus自然排放的精卵，進(jìn)行人工授精，并在顯微鏡下連續(xù)觀察其胚胎和幼蟲的發(fā)育過程。結(jié)果表明：風(fēng)信子鹿角珊瑚是雌雄同體，體外受精，在月圓后2～3 d同期排卵；其胚胎發(fā)育分為6個(gè)階段，即受精卵期、卵裂期、囊胚期、原腸期、浮浪幼蟲期、珊瑚幼體；受精卵經(jīng)過48 h發(fā)育為浮浪幼蟲，再經(jīng)7 d著床變形發(fā)育為珊瑚幼體；其浮浪幼蟲附著在附著基上后逐漸膨大，由圓形變成蝶形完全附著在基底上，口盤朝上，隨后幼蟲發(fā)生附著變形，長出觸手，形成珊瑚幼體。本研究為國內(nèi)對(duì)文昌云龍灣風(fēng)信子鹿角珊瑚的胚胎和幼蟲發(fā)育過程的首次報(bào)道，研究結(jié)果可為珊瑚礁的生態(tài)修復(fù)提供參考依據(jù)。

關(guān)鍵詞：風(fēng)信子鹿角珊瑚；胚胎發(fā)育；幼蟲發(fā)育

風(fēng)信子鹿角珊瑚Acroporahyacinthus(Dana，1846)隸屬于珊瑚蟲綱Anthozoa Ehrenberg、六放珊瑚亞綱Hexacorallia haeckel、石珊瑚目Scleractinia boune、鹿角珊瑚科Acroporidae verrill、鹿角珊瑚屬Acroporaoken，其骨骼為傘房序式的群體，圓盤狀生長，分枝擁擠，短而粗狀，外形美觀，生活時(shí)為棕黃色、黃褐色、咖啡色等[1]。

2010年，本研究室人員在對(duì)海南各地區(qū)的珊瑚礁進(jìn)行調(diào)查時(shí)發(fā)現(xiàn)，風(fēng)信子鹿角珊瑚Acroporahyacinthus分布極為廣泛，在三亞、文昌、萬寧等地皆為優(yōu)勢(shì)種,該品系適應(yīng)能力強(qiáng)、外形美觀、相對(duì)生長速率快，可作為海南地區(qū)珊瑚生態(tài)修復(fù)的優(yōu)勢(shì)品種[2]。1981年，Bothwell[3]首次觀察發(fā)現(xiàn)，風(fēng)信子鹿角珊瑚為雌雄同體，于每年春末夏初期間從口腔向外排放大量配子，其配子在體外發(fā)生受精作用而形成受精卵。1985年，Wallace[4]記錄了大堡礁上9種鹿角珊瑚的有性繁殖過程，發(fā)現(xiàn)風(fēng)信子鹿角珊瑚同期排卵行為發(fā)生在月圓后的一周內(nèi)。但這些研究都沒有詳細(xì)報(bào)道風(fēng)信子鹿角珊瑚胚胎和幼蟲的發(fā)育過程。國內(nèi)對(duì)珊瑚胚胎和幼蟲發(fā)育過程的研究甚少，僅有2011年黃潔英等[5]記錄了鹿回頭膨脹薔薇珊瑚和壯實(shí)鹿角珊瑚胚胎和幼蟲的發(fā)育過程，但對(duì)風(fēng)信子鹿角珊瑚胚胎和幼蟲的發(fā)育過程目前尚未見報(bào)道。

隨著海南省社會(huì)經(jīng)濟(jì)的快速發(fā)展，熱帶沿海地區(qū)人口不斷增加，近岸海域海洋環(huán)境越來越惡化，盡管珊瑚礁生態(tài)修復(fù)技術(shù)和方法在過去的幾十年內(nèi)得到廣泛運(yùn)用，但珊瑚礁等熱帶淺海生態(tài)系統(tǒng)仍在退化[6-7]。本研究室人員自2010年以來，對(duì)云龍灣珊瑚進(jìn)行了多樣性和有性繁殖的調(diào)查，成功地記錄了風(fēng)信子鹿角珊瑚胚胎和幼蟲的發(fā)育過程，并試探性地對(duì)珊瑚幼蟲進(jìn)行了飼養(yǎng)。本研究中，對(duì)風(fēng)信子鹿角珊瑚的胚胎和幼蟲發(fā)育過程進(jìn)行了研究，旨在為更好地掌握造礁珊瑚的有性繁殖以及為珊瑚礁的生態(tài)修復(fù)提供參考依據(jù)。

1材料與方法

1.1材料

風(fēng)信子鹿角珊瑚采自海南省文昌市云龍灣(東經(jīng)110°28′～111°03′、北緯19°20′～20°10′)，云龍灣東南和北面分別是南海和瓊州海峽，該海域珊瑚礁面積大，種類繁多，其中風(fēng)信子鹿角珊瑚占地面積廣，長勢(shì)極好，便于開展研究[8]。

1.2方法

1.2.1 人工授精 2013年5月25日，月圓之夜?jié)撍^察到風(fēng)信子鹿角珊瑚斷枝頂端呈現(xiàn)粉紅色，靠近口盤處有簇狀的橙紅色卵包。將帶有塑料瓶的錐形網(wǎng)(孔徑為 100 μm 的濾網(wǎng))倒置在產(chǎn)卵珊瑚上，利用珊瑚卵包的浮力讓卵包自動(dòng)進(jìn)入塑料瓶中。2013年5月27日21時(shí)潛水觀察到珊瑚大量產(chǎn)卵，90 min后取回收集珊瑚精卵的塑料瓶。將收集到的精卵混合物用濾網(wǎng)進(jìn)行分離，并分裝到盛有過濾海水的10 L塑料桶中。立即將1株珊瑚的卵子與另1株珊瑚的精子相混合，人工授精1 h 后用氣石連續(xù)充氣。

1.2.2 發(fā)育觀察 卵裂階段，每隔5 min取樣一次,每個(gè)樣品含受精卵30個(gè)以上，將其置于平皿內(nèi),于體式解剖鏡下觀察,并用佳能G12相機(jī)連續(xù)拍照。囊胚期至原腸期階段,每隔20 min取樣一次，取樣方法和處理方法與卵裂階段相同。

1.2.3 浮浪幼蟲的著床和生長發(fā)育觀察 受精24 h后，將珊瑚卵平均分裝到3個(gè)25 L白色塑料箱中，每個(gè)箱內(nèi)裝入20 L過濾海水，用氣石連續(xù)充氣。每隔2 h抽取受精卵30個(gè)以上置于平板內(nèi)，于顯微鏡下觀察。當(dāng)塑料箱內(nèi)大部分珊瑚卵變成浮浪幼蟲后，在箱內(nèi)放入經(jīng)海水浸泡一段時(shí)間的瓦片、花崗石、大理石、鹿角珊瑚骨骼等附著基，控制水溫為25～26 ℃，鹽度為32～34。每隔12 h，取附著基于顯微鏡下觀察浮浪幼蟲是否著床。將已著床的浮浪幼蟲移入循環(huán)水養(yǎng)殖缸中，每隔5 h觀察一次幼體的發(fā)育情況，并著重觀察其活動(dòng)與病變情況，以及水生動(dòng)物等對(duì)珊瑚幼蟲的影響。

1.2.4 供試養(yǎng)殖環(huán)境水質(zhì)的測(cè)定 采用《GB 17378.4—2007 海洋檢測(cè)規(guī)范：第四部分海水分析》的方法對(duì)珊瑚幼蟲養(yǎng)殖缸中的水質(zhì)進(jìn)行測(cè)定[9]。每天用溫度計(jì)、pH計(jì)、鹽度計(jì)分別測(cè)定水溫、pH和鹽度；每周采用碘量法測(cè)定DO，每月采用堿性高錳酸鉀法、次溴酸鈉氧化法、磷鉬藍(lán)法分別測(cè)定-P含量，采用重氮-偶氮法測(cè)定-N和-N含量。

2結(jié)果與分析

2.1精卵形成和受精過程

2013年5月27日潛水觀察到大部分風(fēng)信子鹿角珊瑚的水螅體前端發(fā)生明顯膨脹，卵包已靠近口盤處；30 min后有少數(shù)幾個(gè)珊瑚蟲將橙紅色的卵包從口盤處慢慢擠出；1 h后幾乎所有珊瑚蟲都開始排出卵包，約90 min后排卵結(jié)束。取一定數(shù)量橙紅色卵包于顯微鏡下觀察，發(fā)現(xiàn)卵包破裂后釋放出紅色的卵子和白色的精子，這證實(shí)風(fēng)信子鹿角珊瑚是雌雄同體。將用濾網(wǎng)(孔徑為50 μm)分離的精卵分別裝到不同的塑料杯中(圖1-A)，取不同株珊瑚的精卵相混合進(jìn)行體外受精，受精1 h后于體式解剖鏡下觀察到橙紅色的受精卵(圖1-B)。

2.2胚胎發(fā)育過程

在水溫為25～26 ℃、鹽度為32～34的條件下，受精卵經(jīng)過48 h發(fā)育為浮浪幼蟲(表1)。根據(jù)胚胎發(fā)育的形態(tài)變化，可將風(fēng)信子鹿角珊瑚的胚胎發(fā)育分為6個(gè)階段：受精卵期、卵裂期、囊胚期、原腸期、浮浪幼蟲期、珊瑚幼體，其發(fā)育類型為體外受精、體外發(fā)育。

表1風(fēng)信子鹿角珊瑚的胚胎發(fā)育

Tab.1TheembryonicdevelopmentofcoralAcroporahyacinthus

受精2 h 30 min后，受精卵首次在一邊進(jìn)行水平分裂，形成一個(gè)心形的受精卵，隨后裂痕擴(kuò)大，將受精卵沿水平方向均等地分裂成2部分(圖2-A)。受精3 h 40 min后，受精卵進(jìn)行第二次分裂，此次分裂與第一次分裂均在同一水平面內(nèi)，方向與第一次分裂方向垂直，受精卵被近似地分成4部分(圖2-B)。受精6 h 53 min后，胚盤進(jìn)行多次的水平與垂直分裂，形成圓形的桑葚胚，此時(shí)各細(xì)胞的排列不規(guī)則，細(xì)胞界限不清。在此之前，各細(xì)胞之間的卵裂大致同步，直至卵裂進(jìn)行至64～128細(xì)胞時(shí)變得不同步，開始向囊胚期過渡(圖2-C)。受精7 h 35 min后，扁圓形的桑葚胚逐漸變形為盤狀。受精9 h 32 min后，盤狀的胚開始由四周向內(nèi)彎曲，在中間逐漸出現(xiàn)一個(gè)圓狀環(huán)溝，形成碗狀囊胚(圖2-D)。受精10 h 20 min后,碗狀囊胚的胚盤中間變得平整,囊胚層細(xì)胞由四周繼續(xù)向內(nèi)彎曲, 形成圓形的原腸胚，原腸胚的形成標(biāo)志著原腸胚發(fā)育階段的開始(圖2-E)。 受精34 h 15 min后，原腸胚逐漸關(guān)閉，呈圓形的單細(xì)胞狀，這標(biāo)志著原腸胚發(fā)育階段結(jié)束(圖2-F)。受精48 h后，圓形胚體發(fā)育成圓柱形或紡錘形的浮浪幼蟲(圖2-G)，多數(shù)為圓形，該時(shí)期浮浪幼蟲具有活動(dòng)能力, 但不具備明顯的目的性，只是轉(zhuǎn)圈或隨機(jī)游動(dòng)。

注：A中紅色為卵子，白色為精子；B為受精卵開始分裂

Note:A,the red oocytes and white sperm;B,fertilized eggs commencing first cleavage

圖1 風(fēng)信子鹿角珊瑚的配子和受精卵

Fig.1 The embryonic development of coral Acropora hyacinthus

注：A為2細(xì)胞期；B為4細(xì)胞期；C為多細(xì)胞期；D為囊胚期；E為原腸胚期；F為原腸胚期完成；G為浮浪幼蟲期

Note:A, 2-cell stage; B, 4-cell phase; C, multicellular phase; D, blastula; E,gastrula; F, the end of gastrula; G, planula phase

圖2 風(fēng)信子鹿角珊瑚的胚胎發(fā)育過程

Fig.2 The embryonic development of Acropora hyacinthus

2.3浮浪幼蟲的附著和珊瑚幼蟲的生長發(fā)育特點(diǎn)

在白色塑料箱內(nèi)暫養(yǎng)3 d后，觀察塑料箱內(nèi)浮浪幼蟲的活動(dòng)情況，發(fā)現(xiàn)其喜歡在底層水中活動(dòng)，并具有一定的目的性，當(dāng)發(fā)現(xiàn)有附著基時(shí)，其反口極細(xì)胞會(huì)分泌黏液黏附在基底的上部，但此時(shí)黏附的不夠牢靠，稍微有水流沖過就會(huì)從基底上脫落，并不是真正附著,可能是在試探基底是否合適附著(圖3-A)。當(dāng)感覺到是合適的附著基時(shí)，浮浪幼蟲會(huì)逐漸膨大，最終由圓形變成蝶形完全附著在基底上，口盤朝上(圖3-B)。塑料箱內(nèi)許多找不到合適附著基的浮浪幼蟲游動(dòng)2個(gè)多星期后便死亡。能附著并繼續(xù)生長發(fā)育的個(gè)體,大部分附著在瓦片和鹿角珊瑚的骨骼上。

將成功著床的浮浪幼蟲從白色塑料箱內(nèi)取出，在表2所示的環(huán)境下進(jìn)行循環(huán)水飼養(yǎng)，3 d后發(fā)現(xiàn)，部分幼蟲完全變形，逐漸長出觸手，整個(gè)形狀呈現(xiàn)為花朵狀，隨后觸手逐漸發(fā)育并伸展出來(圖3-C),形成珊瑚幼蟲。

注：A為浮浪幼蟲正在著床；B為浮浪幼蟲著床成功；C為珊瑚幼蟲伸出觸手

Note:A, The planula larvae are settling; B, the planula larvae settled down well; C, coral larvae stretch out their tentacles

圖3 珊瑚幼蟲的著床和生長發(fā)育

Fig.3 Coral larvae settlement, growth and development

表2飼養(yǎng)珊瑚幼蟲的水環(huán)境條件

Tab.2Theenvironmentalconditionsofcorallarvarearing

3討論

3.1風(fēng)信子鹿角珊瑚的排卵行為和胚胎發(fā)育特點(diǎn)

通過對(duì)云龍灣海域風(fēng)信子鹿角珊瑚連續(xù)3年的調(diào)查監(jiān)測(cè)，發(fā)現(xiàn)風(fēng)信子鹿角珊瑚產(chǎn)卵時(shí)間一年比一年推遲，即2011年和2012年產(chǎn)卵集中在4月下旬到5月初，而2013年產(chǎn)卵集中在5月底，數(shù)量也相應(yīng)的大幅減少。出現(xiàn)這種現(xiàn)象，一方面是云龍灣周圍海水被日漸污染，珊瑚大面積死亡，導(dǎo)致珊瑚卵的數(shù)量大幅減少；另一方面根據(jù)Harrison等[11]、Jokiel等[12]、Van Woesik等[13]報(bào)道，珊瑚的排卵時(shí)間因受水溫、月相、鹽度、潮汐等多種因素的影響而有差異。近3年來，云龍灣的風(fēng)信子鹿角珊瑚皆在月圓之后的2～3 d同期排卵，風(fēng)信子鹿角珊瑚這種同期排卵行為在Indo-Pacific、Singapore和Great Barrier Reef等地方也有發(fā)生，不同的是，在Indo-Pacific同期排卵發(fā)生在3月月圓之后的2～3 d，而在Singapore和Great Barrier Reef同期排卵發(fā)生在4月月圓后的5～6 d[14-16]。造礁石珊瑚的種類繁多，其產(chǎn)卵時(shí)排放的配子一般有5種形式：(1)包含有精子和卵子的卵包，如黃蘚蜂巢珊瑚Faviafavus、Acroporanobilis等；(2)只有卵子的卵包，如腐蝕刺柄珊瑚Hydnophoraexesa等；(3)排放單獨(dú)的精子，如叢生盔形珊瑚Galaxeafaseieularis、石芝珊瑚Fungiafungites等；(4)直接排放珊瑚幼蟲, 如箭排孔珊瑚Seriatoporahystrix、鹿角 杯 形 珊 瑚Pocilloporadamicornis。本研究中發(fā)現(xiàn),風(fēng)信子鹿角珊瑚排放配子的形式為第1種，這與Shlesinger等[17]、Babcock等[14]報(bào)道的珊瑚排卵方式相同。在對(duì)風(fēng)信子鹿角珊瑚人工授精過程中，本研究中使用異株珊瑚的精卵受精，這與同株珊瑚的精卵受精相比，大大提高了受精率。

本研究中，風(fēng)信子鹿角珊瑚的受精卵經(jīng)過8 h分裂形成扁圓形的桑葚胚進(jìn)入囊胚期，囊胚期持續(xù)時(shí)間較短，囊胚層細(xì)胞由四周繼續(xù)向內(nèi)彎曲形成圓形的原腸胚，原腸胚逐漸閉合、變形為紡錘形的浮浪幼蟲，此階段共經(jīng)歷了48 h，這與黃潔英等[5]記錄的壯實(shí)鹿角珊瑚受精卵形成浮浪幼蟲的46 h時(shí)間比較接近，與薔薇珊瑚的34 h相差較遠(yuǎn)，這表明不同屬的石珊瑚在胚胎發(fā)育時(shí)間上有明顯差異，但同屬相差較小。

3.2浮浪幼蟲的附著特點(diǎn)

據(jù)Nozawa等[18]報(bào)道，在試驗(yàn)條件下，大部分鹿角珊瑚的浮浪幼蟲在受精9～10 d后開始附著在基底上，本研究中,風(fēng)信子鹿角珊瑚的浮浪幼蟲也是在受精9 d后完成附著。與海蟄浮浪幼蟲附著方向不同,風(fēng)信子鹿角珊瑚的浮浪幼蟲附著在附著基的上方，口盤朝上；而海蜇的浮浪幼蟲絕大部分附著在附著基的下側(cè)形成螅狀體，螅狀體的柄部向上，口端向下，呈倒垂?fàn)頪19]。這一區(qū)別與它們以后的發(fā)育生長規(guī)律及生態(tài)習(xí)性有關(guān)，海蜇的螅狀體進(jìn)一步橫裂釋放碟狀幼體掉入水體中，碟狀幼體發(fā)育為海蜇營浮游生活，海蜇浮游生活期中絕大部分時(shí)間口盤朝下；而風(fēng)信子鹿角珊瑚的浮浪幼蟲附著后進(jìn)一步變形發(fā)育成碟形，碟形直接發(fā)育生長為珊瑚幼體，主要營固著生活，珊瑚棲居時(shí)生長期口盤朝上。

3.3珊瑚幼蟲生長中的危害生物

在飼養(yǎng)珊瑚幼蟲的循環(huán)水體中出現(xiàn)一種哲水蚤，該蚤經(jīng)?；钴S于附著的珊瑚周圍。據(jù)趙文[20]的研究記載，哲水蚤有3種攝食方式：濾食性、捕食性和雜食性。本研究中發(fā)現(xiàn)，活躍于珊瑚蟲周圍的哲水蚤在珊瑚幼蟲觸手未展開時(shí)，以附著基上的硅藻為食，全身呈現(xiàn)棕色；當(dāng)珊瑚觸手伸展出來后，哲水蚤以珊瑚幼蟲為食，全身呈現(xiàn)紅色。這種哲水蚤行雜食性的攝食方式，為減少其對(duì)珊瑚幼蟲的傷害，本次飼養(yǎng)試驗(yàn)中采用王建鋼等[21]對(duì)橈足類防治的方法成功地去除了這種哲水蚤。國內(nèi)的珊瑚人工養(yǎng)殖還在起步階段，一般認(rèn)為，水質(zhì)對(duì)珊瑚幼蟲的生長起決定性因素，而對(duì)珊瑚的危害生物關(guān)注度較低。由表2可知，飼養(yǎng)試驗(yàn)的水環(huán)境符合自然界珊瑚生存所適范圍，因此，哲水蚤的出現(xiàn)極大地影響了珊瑚幼蟲的生長。關(guān)于為何會(huì)出現(xiàn)哲水蚤，以及如何有效地防治危害生物等問題將在今后進(jìn)一步進(jìn)行研究。

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EmbryonicandlarvaldevelopmentofcoralAcroporahyacinthus

ZHU Qian1,SUN Yang2,XIAO Ye-you3,SONG Pei-xue1,QIAN Jun1,LI Hong-wu1

(1.College of Marine，Hainan University，Haikou 570228，China;2．Oceans and Fisheries Monitoring Center of Sanyan,Sanyan 572000,China;3.Marine Environmental Monitoring Center of Haikou，Haikou 570105,China)

Abstract：The embryonic and larval development of dioecious coralAcroporahyacinthuswas continuously observed in artificially fertilized eggs by sperm collected from natural spawn corals under a microscope. It was that the corals were hermaphrodites, in vitro fertilization, and spawn on the second to third day after full moon. The embryonic development was divided into six stages: zygote stage, cleavage, blastula, gastrula, planula and coral larvae. The fertilized eggs developed into planula attached to the tiles in 48 h and then became gradually expanded from round to butterfly, completely attached to the substrate, oral disc up, and the larvae settled and metamorphosized in 7 d. The planulae grew and had tentacles to form coral larvae. The findings provided a theoretical basis for ecological restoration of coral reefs. The hyacinthAcroporaembryonic and larval development in Wenchang Cloud Longwan was reported for the first time in China.

Key words：Acroporahyacinthus; embryonic; larval development

DOI：10.3969/J.ISSN.2095-1388.2014.05.004

文章編號(hào)：2095-1388(2014)05-0444-05

收稿日期：2014-01-14

基金項(xiàng)目：萬寧大洲島整治修復(fù)及保護(hù)任務(wù)——珊瑚海草養(yǎng)護(hù)與修復(fù)(HZ2012-174)

作者簡(jiǎn)介：朱潛(1990—)， 女， 碩士研究生。E-mail:18898956591@163.com

通信作者：李洪武(1958—)， 男， 博士， 研究員。E-mail: lhw5jp@yahoo.co.jp

中圖分類號(hào)：Q954.4

文獻(xiàn)標(biāo)志碼：：A